Nacido en Extremadura, Ernesto Valverde se crió en Vitoria, donde se trasladó su familia siendo un niño. Su primer equipo como jugador fue el Deportivo Alavés, antes de pasar por el Sestao Sport en la temporada 1985-1986. La temporada siguiente dio el salto al Espanyol, donde llegó su consagración definitiva, convirtiéndose en uno de los puntales de un equipo que terminó tercero en la Liga 1986-1987, y que la temporada siguiente consiguió llegar hasta la final de la Copa de la UEFA, que perdió desafortunadamente en la tanda de penalties.

La temporada siguiente, Valverde fichó por el FC Barcelona, donde permanece hasta 1990. No tuvo suerte, principalmente debido a las lesiones. Tras su etapa como barcelonista, regresó al Athletic, de nuevo bajo la batuta de Javier Clemente. En su etapa rojiblanca marcó un total de 50 goles en 188 partidos. En este tiempo, llegó a ser convocado en una ocasión y vistió la camiseta de la selección española el 10 de octubre de 1990, contra Islandia. En la temporada 1996-1997, fichó por el RCD Mallorca, donde finalizó su carrera deportiva.

La carrera de Valverde como entrenador arrancó en el equipo donde más tiempo permaneció como jugador, el Athletic de Bilbao. Allí entrenó durante dos temporadas (2003-2004 y 2004-2005), logrando meter al equipo en la Copa de la UEFA y clasificándose para las semifinales de la Copa del Rey. Las desavenencias con el entonces presidente de la entidad rojiblanca provocaron su salida, y fichó por el Espanyol permaneciendo dos temporadas, desde 2006 hasta 2008. Con el equipo blanquiazul logró alcanzar la final de la Copa de la UEFA en 2007, siendo derrotado por el Sevilla en la tanda de penalties.

Su etapa más brillante como entrenador se produjo en Grecia, como entrenador del Olimpiakos, equipo al que dirigió en dos etapas. En la temporada 2008-2009, tras abandonar el Espanyol, logró el doblete al conquistar la Liga y la Copa griegas. Posteriormente, y tras su etapa en el Villarreal, regresó al Olimpiakos por dos temporadas más (desde 2010 hasta 2012), y en esa etapa logró otras dos Ligas y una Copa más.

A principios de diciembre de 2012, es contratado por el Valencia CF para dirigir el equipo che el resto de la temporada 2012-13 como sustituto de Mauricio Pellegrino, que había sido destituido tras caer goleado el equipo contra la Real Sociedad en casa en la jornada 14 de Liga. La labor de Valverde era enderezar el rumbo en Liga tras un mal inicio, deambulando por los puestos medios y bajos de la clasificación, y llevar al equipo a los puestos de Liga de Campeones con una plantilla y un entorno social muy enrarecido.

El técnico extremeño logró dar la vuelta a la situación y convertir al Valencia en el tercer mejor equipo del campeonato desde su llegada, llevándole a alcanzar las posiciones altsa de la clasificación en menos de tres meses. Finalmente, dejó al Valencia en quinto puesto en la Liga, después de perder la cuarta posición en la última jornada disputada en el Sánchez Pizjuán ante el Sevilla. Tras el partido, Valverde confirmó que no iba a continuar en el banquillo valencianista. El 20 de junio de 2013, se anuncia oficialmente su regreso al banquillo del Athletic de Bilbao.